Идея создания камерного театра родилась в 1988 году у группы актеров ТЮЗа во главе с Евгением Фалевичем и Людмилой Барад: людей, сплоченных идеей театра-дома, союза единомышленников, готовых противостоять театральной рутине. Первым спектаклем «Крик лангусты» по пьесе Д. Марелла, сыгранным на площадке учебного театра ЧГИИК, новый театр обратил на себя внимание публики и критики. Желая привлечь маленьких зрителей, Фалевич поставил «Сказ про то, как Федор-кузнец землю Русскую от нечисти спасал» Р. Сефа, Т. Карелиной (1989), сохраняющийся в репертуаре театра и поныне. Вскоре Фалевич и Барад уехали из страны. Создатели передали театр близким по духу людям – директору Алексею Пелымскому и главному режиссеру Виктории Мещаниновой.

31 декабря 1992 года камерный театр получил статус государственного. На его творческий почерк стали больше влиять запросы широкой публики, но дух остался прежним. Дух творческого поиска и эксперимента, приоритет авторской режиссуры.

С 1992 года раз в 2 года театр проводит Международный фестиваль-конкурс драматических театров «Камерата». За прошедшие годы в нем приняли участие 178 спектаклей из 42 городов и 11 стран. Посетили спектакли фестиваля более 30 000 зрителей.

Бессменным художественным руководителем театра является Виктория Николаевна Мещанинова. Все эти годы она радует зрителей своей режиссурой. В репертуаре уже достаточно большое количество спектаклей ученика Виктории Николаевны – Олега Александровича Хапова. Театр приглашает на постановки талантливых, нестандартно мыслящих иногородних режиссеров, проводит читки. В 2025 году театр открыл малую сцену и начал подбирать новые форматы. Появились творческие встречи с актерами, квизы, музыкальные вечера.

С 2003 года директором театра был Борис Ломовских, с 2011 года – Алла Точилкина, с 2014 года – Илья Коломейский, в 2023 году директором стал Павел Михайлов.