Постоянная экспозиция музея включает в себя три выставочных зала, посвященных главным вехам истории города Томска.

1. «Томск XVII–XVIII вв.». Экспозиция знакомит посетителей с историей основания Томской крепости в 1604 г., бытом и занятиями первых горожан. Получить представление об устройстве и расположении Томской крепости посетителям помогут детально выполненные макеты.

2. «Томская гостиная». Выставочный зал представляет собой воссозданный интерьер гостиной комнаты среднего городского слоя (врачей, преподавателей высших учебных заведений, купечества). Экспозиция дает возможность познакомиться с историей города и его жителей на рубеже XIX–XX веков, когда Томск был процветающим культурным, образовательным и торговым центром Сибири.

3. «Русская изба». Зал, в котором царит атмосфера быта прошлых эпох. Здесь можно увидеть подлинные предметы, которыми пользовалось крестьянское и городское население 100, 200 и более лет назад.

4. «Томская улица». Прогулявшись по одной из воссозданных городских улиц, посетители смогут почувствовать атмосферу старого Томска, заглянуть в окна томичей из прошлого столетия, а также посетить купеческую лавку. Масштабная репродукция плана-панорамы Томска первой четверти XX века, выполненная профессором Ю. П. Нагорновым, является частью экспозиции и дает полное представление о городе.